ההיסטוריה של בית הקברות וולקובסקי מתוארכת לשנת 1756. ואז, על פי הצעתה של הריבון אליזבת פטרובנה, נסגר בית הקברות העירוני בכנסיית סנט ג'ון המטביל שנמצא בסלובודה ימסקאיה, הקיים מאז 1710. במקום זאת, על ידי צו הסנאט, נוצר בית הקברות וולקובסקי.
הנקרופוליס החדש לא קיבל את שמו מייד. על פי האגדה, עם הזמן היא נקראה על ידי תושבים מקומיים שטענו כי זאבים רבים שוטטו במקום זה. מספר מספרי סיפורים לא היססו להמציא סיפורים על גוויות שנאכלו על ידי קרובי משפחה חמדנים או עניים שנותרו ללא קבורה. ומצבים כאלה, בכנות, במאה 18-19 לא היו תופעה כה נדירה.
למרות העובדה שבית הקברות בוולקובסקי נחשב לעניים מאוד כבר מראשית קיומו, יותר ויותר אנשים נקברו בשטחו. מקומות קבורה ניתנו כמעט או לגמרי לחינם. לא הייתה צו קבורה. מוסדות המדינה וגם אנשים פרטיים קברו את מתיהם במקום בו טרחו לחפור קבר מבלי להודיע לרשויות בית הקברות.
זה, בתורו, למרות הרשלנות הברורה מבחינת השליטה בתפקוד הנמקופולין, ייחס חשיבות רבה לבניית כנסיות בשטחה. בבית הקברות וולקובסקי בכל תולדותיו היו כמה מעץ, ואז היו עשויים מקדשי אבן. אחד הראשונים, שלצערי לא שרד עד ימינו, הוא כנסיית התחייה. במקדש עם עץ אבן עם יסוד אבן הונח בשנת 1756 במקביל לפתיחת הנקרופוליס. בית הקברות של וולקובסקי גדל ללא פיתולים, עד שפרצה מהפכה ברוסיה. היא שינתה באופן דרמטי את המראה של מקום הקבורה הראשי בסנט פטרסבורג. בשנות העשרים והשלושים נהרסו כנסיות ונסגרו על שטחה, קברים נהרסו והושמדו אנדרטאות לאצילים מפורסמים, שעד אז כבר נקברו הרבה בבית הקברות. מה שמכונה "תוכנית חמש שנים של אלילות", שהחלה בשנת 1932, הרסה את כנסיות כל הקדושים וההנחה של הנמקופוליס, ובשנת 1935 הוקצו בניין כנסיית המושיע הקדוש כמחסן. תחת ברית המועצות בית הקברות אבוד מאוד בשטחו, אנדרטאות ומצבות רבות אבודות לנצח.
רשמית, הם לא נקברו כאן מאז שנת 1933, ולנקרופוליס עצמו יש מעמד של מוזיאון. אך למעט יוצא מן הכלל, אפילו בית הקברות העתיק ביותר בסנט פטרסבורג בוגד כיום בקברם של אנשים מפורסמים או של אותם תושבים מקומיים ש"ציינו "באופן חיובי בתולדות העיר. באותה עת הפך בית הקברות וולקובסקי (סנט פטרסבורג) למקום מנוחתם של בלינסקי, דוברוליובוב, טורגנייב, סולטיקוב-שצ'דרין, מנדלייב, פבלוב ונציגים רבים אחרים של האינטליגנציה, המדע והרפואה.
אגב, ברוסיה יש בית קברות נוסף עם אותו שם. בית הקברות וולקובסקו (Mytishchi) ממוקם שלושים קילומטרים מהבירה. זה לא ישן כמו סנט פטרסבורג. הוא נפתח בשנות השלושים של המאה הקודמת, ועדיין הוא נחשב תקף.
